Гарри возвращается в Хогвартс на шестой курс, но школа уже не кажется ему безопасным местом. Волан-де-Морт набирает силу, и его влияние ощущается далеко за пределами магического сообщества. В воздухе висит тревога, а Министерство магии бессильно перед новой угрозой. Юный волшебник получает от профессора Дамблдора важное задание: узнать как можно больше о прошлом Темного Лорда. Для этого директор использует воспоминания других людей, которые он собирает в Омуте Памяти. Вместе они погружаются в мрачные страницы истории, пытаясь найти слабое место врага. Параллельно Гарри находит старый учебник по зельеварению, принадлежавший загадочному Принцу-полукровке. В книге множество пометок, исправлений и нестандартных решений, которые делают его лучшим учеником на занятиях, но также вызывают вопросы о личности бывшего владельца. В то же время Драко Малфой ведет себя подозрительно, скрывая какую-то опасную миссию, порученную ему самим Темным Лордом. Гарри уверен, что его давний враг замышляет нечто ужасное, но никто не воспринимает его опасения всерьез. На фоне этих событий разворачиваются и личные драмы: Рон начинает встречаться с Лавандой Браун, что вызывает ревность Гермионы, а сама Гермиона все больше времени проводит с Гарри. Отношения между друзьями становятся запутанными и напряженными. Кульминацией становится финальная битва в пещере, где Дамблдор и Гарри ищут крестраж, а затем трагическое возвращение в Хогвартс, где происходит предательство и гибель наставника, что навсегда меняет жизнь юного волшебника.